毛作为哺乳动物(Mammalia)所特有的皮肤衍生物,是其高级标志之一,与鸟类的羽和爬行类的表皮鳞是同源器官,均为表皮特化的产物。毛不但有助于体温调控,也提供了有效的保护防御,使得哺乳动物具有强大的生命力和广泛的适应性[1]。典型的陆生哺乳动物会在春季和秋季进行两次换毛,少部分哺乳动物则一年一次换毛[2,3,4]。尽管换毛是哺乳动物生活史中十分重要的一部分,但相关研究却很少[5]。

全球哺乳动物约50200余种,尽管种类不是动物中最多的类群,但其分布却是最为广泛,栖息于荒漠、森林、灌丛、沼泽、雪山以及深海等各种类型的生境[6]。哺乳动物能适应各式各样的环境除了其复杂的生理机能之外,季节性换毛更是哺乳动物适应季节变化的主要对策。由于哺乳动物季节性换毛在哺乳动物生命周期、生存进化和生态适应等方面的重要作用,本文从被毛的功能、被毛的生长、季节性换毛序以及影响哺乳动物季节性换毛的主要因素等4方面对哺乳动物季节性换毛规律的研究进行总结和讨论,并对未来哺乳动物季节性换毛研究进行展望。

1、哺乳动物被毛的作用及功能

在自然界中,任何一种野生动物的生存和繁衍,都与一定的生态环境(无机环境和生物环境)相适应[7]。毛是哺乳动物最主要的特征之一,毛的进化使得哺乳动物可以栖息在陆地和海洋等多种生境[8]。它具有一定的形态结构,哺乳动物被毛的功能研究多集中在被毛的保温隔热和保护[9,10]、防水[11]、浮力[12,13]和利于飞行[14,15]等一系列的功能。

1.1 保温隔热

保温隔热是哺乳动物被毛的一项重要功能,哺乳动物体表所覆盖的被毛具有保温隔热性能,可以保持身体相对恒定的体温,有效适应外界环境的变化[16]。针对哺乳动物被毛的保温性研究,Scholander等[17]分别对16种北极和热带分布的哺乳动物的被毛进行了保温测量,发现被毛厚度和保温性之间有很好的相关性,极具保温性能的被毛正是其适应寒冷地区的主要原因。Jacobsen[18]对不同季节白尾鹿(Odocoileusvirginianus)不同身体部位被毛的热阻力进行比较,发现白尾鹿冬季被毛的热阻力比夏季的被毛效果好,隔热保温功能由于不同部位的被毛而表现出差异。Moen等和Parker[19,20]分别研究了白尾鹿和黑尾鹿(Odocoileushemionus)冬季被毛厚度对动物保温的影响。程炳功等[21]发现原麝(Moschusmoschiferus)的皮毛层具有保温功能,可以保持体表温度。Jofré等[22]测量了以小型哺乳动物褐家鼠(Calomysmusculinus)毛皮包裹的铝制圆柱体冷却系数来评估其毛被保温性能的季节性差异。Erdsack等[23]发现,南澳海狗(Arctocephaluspusillus)的幼仔出生时黑色皮毛表面的温度可以达到80℃,初生皮毛则提供了一层隔热屏障,防止暴露在强烈的太阳辐射和高温下过热。Langman等[24]发现,某些赤道物种在被毛隔热方面没有季节性变化,并且也不适应寒冷的环境条件,而高纬度动物如东北虎(Pantheratigrisaltaica)和雪羊(Oreamnosamericanus)则从酷暑到寒冬保温性分别增加了7.2倍和8.4倍。

1.2 隐蔽

季节性换毛对哺乳动物隐蔽也起着十分重要的作用。在长期的进化过程中,哺乳动物的毛色表现出丰富的物种多样性[25]。通过改变自身毛色来适应冬夏季的栖息环境,是动物换毛的重要原因之一[26]。当动物的整体毛色与环境的自然背景相似或匹配时,使得它们可以实现隐藏[27]。

大部分哺乳动物为典型的黑色、棕色、灰色或者黄褐色,有些动物则具有斑点或条纹[28,29,30]。鹿类动物是典型的食草动物,处于食物链的下层,在捕食者-猎物的协同进化中,被毛的隐蔽功能发挥了重要作用。鹿类动物被毛总体呈灰色、棕褐色和黄色,通常腹面毛色浅于背面和两侧,通过反荫蔽(countershading)实现动物保护色[25,31]。有些鹿类动物在春秋两季换毛毛色差异很大,如西伯利亚狍(Capreoluspygargus)刚开始生长的夏毛为栗红色,以后逐渐变为沙黄色,冬毛颜色则由暗棕黄色至煤炭灰色不等[32]。大多数鹿类的幼鹿身上具淡色白斑,这更有利于它们在林荫或草丛中隐蔽,有些鹿如獐(Hydropotesinermis)和麋鹿(Elaphurusdavidianus)在第一次换毛后白斑消失,有些鹿如梅花鹿(Cervusnippon)和黇鹿(Damadama)的白斑则会一直保留[33]。

一般情况而言,成年动物毛色变化不大。但也有特例:如生活在北半球高纬度地区的一些哺乳动物,它们的毛色会随着季节的变化而发生明显变化(图1)[34,35],北极狐(Vulpeslagopus)、白鼬(Mustelaerminea)、雪靴兔(Lepusamericanus)、雪兔(Lepustimidus)、北极兔(Lepusarcticus)、西伯利亚仓鼠(Phodopussungorus)等动物。通过秋季换毛,深色的夏毛更换为白色的冬毛,与冬季环境的浅色调相适应;春季,将毛色更换为棕色、灰色或黑色的夏毛。被毛颜色的季节性更迭具有种的特异性,以兔属动物为例,分布在雪线以北的兔多数会在季节性换毛过程中变化明显,如雪兔、北美野兔和北极兔,而温带到热带分布的其他野兔种类大多不变色[36]。但当毛色与背景不匹配时,则会造成个体死亡率增加,种群数量减少等危害[37]。

图1季节性换毛的动物在冬季(上)、夏季(下)的差异

2、哺乳动物换毛生长序

换毛序是指哺乳动物被毛脱换、生长的时间、顺序等规律[38]。季节性换毛的动物均有一定的换毛序,其换毛序在起止时间和持续时间上规律性很强。研究换毛序除了可以指导毛皮动物的养殖生产,还可以通过掌握各种动物固有的被毛更换规律以及动物换毛序与环境之间的关系。特别是在全球变暖的情况下,物候学与生态学等学科相互联系,这是动物生态学研究的重要方面,也是目前换毛序研究的主要内容之一。

Caton于1877年首次描述了美国鹿类动物的换毛规律,加利福尼亚马鹿(Cervuselaphusnannodes)、驼鹿(Alcesalces)等动物的换毛规律相继被报道[39,40,41]。1960年,朱靖等[42]首次测定了灰鼠(Sciurusvulgaris)的换毛序。黄鼬(Mustelasibirica)、马鹿(Cervuselaphus)、岩松鼠(Sciurotamiasdavidianus)、斑海豹(Phocalargha)等动物的换毛序也相继被测定[43,44,45,46]。林麝(Moschusberezovskii)幼体的夏毛和冬毛的生长顺序相同,即四肢、头—颈部—背部—臀部[47]。狍一年进行两次换毛,夏毛较粗而短,冬毛毛色较浅,秋季换毛顺序为胸侧、后颈部-肩胛部-腹下部、四肢-股、背部-腰荐-颈部-胸部、臀部-头部、尾部;春季换毛顺序为头部、颈部-后颈部-胸部、背部-肩胛-臂、腹下部-股部、胸侧-臀部、尾部[48]。但马麝(Moschuschrysogaster)成体一年只换一次毛,长期生活在寒冷西部高原地区也许是只有一次换毛的原因,一般从6月开始至10月结束,换毛顺序为头部、四肢-腋下、鼠蹊部-腹侧-肩胛部、颈、腹部、背部,但它的换毛顺序与林麝总体一致[33]。

换毛序测定的方法不断改进。过去测定换毛序常用的方法是依据皮板的色泽来确定被毛脱换的先后顺序,这种方法虽然可以测出换毛的先后顺序,但存在很多不足之处。毛层毛长测量法不但可以测定长毛的规律性,而且可以确定合理的猎期及毛皮等级[42]。测定兽类换毛序多采用皮板色泽区划法及毛层毛长测量相结合的方法[38]。杨圭璋[49]利用染色法测定了黄鼬的季节性换毛规律。朱盛侃等[44]在圈养条件下利用直接观察法和测量法测定了马鹿的换毛序。顾丽雅等[50]使用单反相机拍照观察法和图示法,测定了圈养黄鼬的换毛序并结合环境因子对换毛的影响做了初步研究。Nowak等[51]利用红外相机技术对雪羊(Oreamnosamericanus)换毛进行量化,测定了雪羊的换毛序,这是首次对野外种群进行换毛序的研究,实现了监测野外种群季节性换毛的可能

3、影响哺乳动物换毛的主要因素

动物被毛的生长,脱换依赖于机体各器官系统的功能使用,而各种环境因子通过对机体的影响被毛的生长、脱换发生一系列的变化,使不同生境条件下动物的被毛表现出一系列的特点。

3.1 外在因素

3.1.1 光周期性

光周期是指白昼与黑夜周期性交替出现的节律,光周期控制着哺乳动物生命节律,如繁殖、换毛和冬眠等。极地和温带地区的某些生物可以利用日长或光周期来确定最佳季节性节律的启动[52]。

光周期是影响季节性换毛动物换毛的主要因素,一般在春分前后,随着光照时长的逐渐增加,开始脱去冬毛,长夏毛,夏毛较冬毛短、稀疏、毛皮质更发达,以适应夏季高温,春季换毛都在夏至之前完成。秋分前后,随着光照时间的逐渐减少,开始脱去夏毛,长冬毛,冬毛较夏毛长、密、髓质也较发达,以适应冬天低温[53]。除在自然光照外,人为控制光照时长也能导致动物启动换毛[54,55,56]。在毛皮动物饲养实践中,通过人工控光可以使得冬毛提前早熟,达到提前取皮、降低饲养成本的目的。

光照作用的机制尚不十分清楚。但目前的研究普遍认为,光照刺激是通过神经系统传导的途径,引起腺垂体、肾上腺、甲状腺、松果体等腺休激素分泌量的变化,制约和调节动物的生殖与换毛周期[57]。一些季节性换毛的动物或者其他的一些哺乳动物,在新陈代谢、被毛的生长和生殖状态方面的改变,都受到松果体分泌的褪黑激素的变化的影响。松果体内褪黑激素(melatonine,MT)分泌通路的激活对光照极其敏感,因而一年中日照长度的变化以MT建立起神经内分泌系统对外部光周期做出一个精确响应,即季节性时间[58]。季节性脂肪周期、皮毛的生长和褪换毛、冬眠等类似的生理现象都受到褪黑激素调节。Rust等[59]首次发现皮下埋植MT可以使雄性白鼬3周内完成脱去褐色夏毛长出白色冬毛的过程,尽管这些动物处在延长日照的条件下,但埋植MT仍有脱夏毛长冬毛的效应。随后,其他关于补充外源性MT的研究结果均表明,MT对季节性换毛动物换毛产生影响[60,61,62]。当人工切除松果体或颈上神经节,使MT的节律失去后,动物虽然能进行换毛和繁殖,但对以后人工改变光周期的反应消失了,说明光周期对动物换毛的作用可能是通过影响松果体MT的节律实现的[63]。

通过人为控制光照时长或皮下埋植外源性MT从而使动物进行季节性换毛,并对毛发的生长产生影响。可见光因子对于季节性动物换毛有刺激作用,是启动季节性换毛重要的因素。

3.1.2 温度

温度直接影响动物体温调节、生产性能和生长速度,对季节性换毛也有一定的影响。但温度是不是启动动物换毛的首发因子[64]?

春季换毛过程中,暴露在温暖条件下的白鼬完成背部换毛时间更早,换毛区域也更大[65]。同样,高温会加速白色冬毛向棕色夏毛转换的过程[37]。在秋季换毛过程中,低温有刺激毛的生长和加速换毛过程的作用[66]。人工饲养的白鼬在低温下3d就完成了由棕色的夏毛到白色的冬毛的更换,而在常温完成换毛则需要10—20d[67]。生存在高纬度地区的动物也比低纬度地区的动物提早完成换夏毛长冬毛的过程,且换毛持续时间短,冬毛毛被保持的时间长[68]。

3.2 内在因素

3.2.1 性别

不同的性激素会在不同的时间达到峰值,性别差异会对动物换毛造成影响。在大多数哺乳动物中,雌性比雄性更早地开始春季换毛[69]。在亚成体港海豹(Phocavitulina)中,雌性海豹完成换毛的平均时间比未成熟的雄海豹早7d,比成熟雄海豹早19d,表明换毛时间的差异可能与动物的年龄或生殖状态有关,也可能是性激素水平差异变化的结果[70]。也有相关证据表明,性别差异对换毛无显著影响[71]。

在秋季换毛过程中雄性西伯利亚仓鼠比雌性开始换毛的时间要早[72]。相反,秋季换毛的开始时间雌性白鼬要提前于雄性[73]。

3.2.2年龄

季节性换毛也受年龄的影响,在某些物种中,年幼的个体一般换毛较晚[74]。但也有研究表明,年幼的个体相比于成体更早地开始换毛[70]。此外,出生日期也与翌秋季换毛有关,如初夏出生的雪兔幼仔比晚出生个体更早完成秋季换毛[75]。

3.2.3 身体状况

身体状况如营养条件,疾病等因素,同样影响着动物的换毛。换毛季节营养不良,会造成夏毛脱落不净,背部及全身长满黑绒毛,冬毛长无法长出等问题[76]。一般来说,体重较轻、受伤或生病的动物以及晚育的雌性雪兔,其秋季换毛的时间比健康的雪兔要晚[77]。在春季换毛过程中,除了病重个体换毛较晚以外,未发现体况(如体重、脂肪比)对雪兔换毛有影响[73]。身体状况良好的北极狐也较体况不好的个体提前完成换冬毛过程[76]。

4、存在的问题与展望

本文从被毛的主要功能、被毛的生长、季节性换毛序以及影响季节性换毛的主要因素这4个方面回顾了哺乳动物季节性换毛的相关研究。在物种研究方面,主要为雪兔、白鼬、北极狐等季节性毛色变化明显的物种,白尾鹿、黑尾鹿、马鹿等种群数量较大的物种以及貉(Nyctereutesprocyonoides)、水貂(Neovisonvison)、獭兔(Oryctolaguscuniculus)等人工养殖的物种,而在濒危物种方面的研究较少。因此,在今后应扩大研究物种的范围。

从19世纪70年代至今,在换毛研究技术方面已经有了很大的进步,从过去仅通过观察记录圈养动物的换毛发展到对野外种群进行换毛测定,这将对野生动物的生理生态学提供重要的参考[78]。红外触发相机为哺乳动物换毛相关研究提供了有效的手段,随着大数据、人工智能时代的到来,科学技术将进一步提高,以高新技术为方法测定野生动物换毛将成为哺乳动物季节性换毛的首要研究方向。

随着全球气温逐渐变暖,有关气候变化对动物物候、植物物候的研究也受到越来越多学者的关注[79,80]。在高纬度地区,一些哺乳动物通过换毛来适应冬季白色的背景,而气候变化会导致积雪覆盖时间减少,猎物被捕食概率增加,造成个体死亡率上升,种群数量下降等问题。气候变化会造成越来越多的动物毛色与背景色之间的错配[81,82]。通过气候变化把动物物候与环境因子联系起来,对揭示动物的适应、进化机制都具有重要意义。关于气候变化对动物换毛的某些影响尚不清楚,未来应开展更多有关哺乳动物换毛相关交叉学科的研究,有效地揭示哺乳动物换毛与环境之间的适应性,这将是未来研究的重要方向。

参考文献：

[1]张伟,景松岩,徐艳春.毛皮学[M].哈尔滨:东北林业大学出版社,2002.

[6]蒋志刚,马勇,吴毅,等.中国哺乳动物多样性[J].生物多样性,2015,23(3):351-364.

[7]王利华.中古华北的鹿类动物与生态环境[J].中国社会科学,2002(3):188-200;208.

[16]程志斌,张伟,华彦,等.漠河地区养殖的北极狐冬季被毛性状与保温性能的关系[J].生态学报,2010,30(11):2972-2980.

[21]程炳功,欧阳丽雯,毕书增,等.麝毛被扫描电镜观察和机能意义探讨`[J].徽州师专学报(自然科学版),1996,6(6):49-52.

[26]程志斌,张林源,张伟,等.鹿类动物被毛形态学研究进展[J].四川动物,2013,32(5):793-799.

[29]顾佳音,刘辉,姜广顺.东北虎(Pantheratigrisaltaica)个体识别技术研究进展[J].野生动物,2013,34(4):229-237;248.

[32]李长生,马丽娟,周会敏,等.狍的生物学特性[J].动物科学与动物医学,2002,19(4):54-57.

[33]盛和林.中国鹿类动物[M].上海:华东师范大学出版社,1992.

[36]赵若阳.阿尔山雪兔季节性毛色变化的研究[D].呼和浩特:内蒙古农业大学,2016.

[38]朱靖.兽类换毛序研究方法的讨论(附毛层毛长测定法)[J].动物学杂志,1960(6):241-244.

[42]朱靖,杨树勋,王家义.灰鼠(SciurusvulgarisLinné)换毛序[J].动物学杂志,1960,4(6):244-249.

[43]朱靖,王家义.黄鼬(MustelasibiricaPall.)换毛序[J].动物学杂志,1960,4(7):293-295.

[44]朱盛侃,廖崇惠.马鹿的换毛序[J].动物学杂志,1965,7(2):52-54.

[45]杨树勋,潘文石.岩松鼠换毛序[J].动物学杂志,1985,20(4):6-8.

[46]王丕烈,王者茂.斑海豹在辽东湾换毛地的发现及其换毛序[J].海洋渔业,1990,12(2):68-70.

[47]徐正强,徐玲,李波,等.林麝幼体的换毛序和胎毛､夏毛､冬毛的形态[J].兽类学报,2006,26(1):101-104.

[48]华彦,赖俊宇,刘丹,等.基于自动相机技术对西伯利亚狍(Capreoluspygargus)季节性换毛序的测定[J].野生动物学报,2019,40(4):840-847.

[49]杨圭璋.黄鼬季节性换毛的规律[J].毛皮动物饲养,1980(2):6-8.

[50]顾丽雅,华彦,莫举霞,等.人工圈养紫貂(Marteszibellina)春季换毛序研究[J].野生动物学报,2016,37(3):258-265.

[53]宋建华,佟煜人,肖永军.光因子对紫貂繁殖及换毛的影响[J].生态学杂志,1988,7(6):27-29;65.

[57]肖寿明.光周期与水貂的生殖､换毛周期[J].毛皮动物饲养,1990(3):16-18.

[62]谷子林,黄玉亭,陈宝江,等.褪黑素(MLT)对商品獭兔被毛品质和增重的影响[J].中国农学通报,2007,23(8):32-35.

[63]张铁佳,王岩,王琳,等.褪黑激素对内蒙古绒山羊初级毛囊体外培养影响的研究[J].中国农业大学学报,2016,21(11):64-69.

[68]华彦.黄鼬东北亚种(Mustelasibiricasibirca)被毛热力学特性及影响因素研究[D].哈尔滨:东北林业大学,2013.

[76]杨庆余,冯丽.影响北极狐换毛的主要因素及对策[J].养殖技术顾问,2012(1):77.

张达,齐进哲,赖俊宇,姜广顺.哺乳动物季节性换毛规律研究进展[J].野生动物学报,2020,41(03):818-825.

基金:国家自然科学基金(31872241);中央高校基础研究基金(2572017PZ14).